Multisensory integration and decision-making in Drosophila larvae

Abstract

Numerous studies have shown that a wide range of behaviors from sensory processing to motor control involve near-optimal probabilistic inference. Most of these studies have focused on vertebrates, suggesting that the ability to perform probabilistic inference requires large nervous systems. Yet, neural theories of probabilistic inference can be implemented with the most basic neural networks. To explore the possibility that organisms with small nervous systems perform near-optimal probabilistic inference, I tested the ability of Drosophila larvae to integrate information from unisensory and multisensory cues. Larvae were placed in a circular behavioral arena, where their positions were monitored during exposure to single or combined sensory gradients. Combined gradients consisted either of two odor gradients or a thermosensory and an odor gradient, to test within and cross-modal integration respectively. In collaboration with theorists, I predicted the optimal behavior for the combined gradients given the behavior in the single sensory conditions, with a Bayesian model. The behavior of the larvae matched the predictions of the Bayesian model closely for both, the within and cross-modal, scenarios of integration. Another suboptimal model with fixed weights failed to predict the combined behavior. This work sets the stage for a systematic analysis of the neural computations underlying probabilistic inference in an insect brain amenable to genetic manipulations and physiological inspections.

Numerosos estudios han demostrado que una amplia gama de comportamientos, desde el procesamiento sensorial al control motor, intervienen en la inferencia probabilística casi-óptima. La mayoría de estos estudios se centran en vertebrados, surigiéndo que se requiere de un sistema nervioso complejo para desarrollar dicha inferencia probabilística. Sin embargo, las teorías neutrales de inferencia probabilística pueden ser implementadas con redes neuronales mas básicas. Para investigar si organismos que poseen un reducido sistema nervioso son capaces de desarrollar inferencia probabilística casi-óptima, he examinado la habilidad que posee la larva de Drosophila para integrar información proveniente de señales uni y multisensoriales. Las larvas se colocaron en una area circular, donde se examinaron sus posiciones en función del gradiente único o combinado al que fueron expuestas. Los gradientes combinados consisten en dos gradientes de olor o bien en uno de olor y el otro termo sensorial, para así examinar la integración intramodal o intermodal respectivamente. En colaboración con teóricos y aplicando el modelo Bayesian, predije el comportamiento óptimo para gradientes combinados partiendo del comportamiento observado en condiciones de gradiente único. El comportamiento de la larva se ajustó a las predicciones del modelo Bayesian para ambos escenarios de integración, el intra e intermodal. Sin embargo, el modelo sub-óptimo con pesos fijos falló en la predicción del comportamiento combinado. Este trabajo sienta las bases para un análisis sistemático de los cómputos neuronales corroborando la inferencia probabilística en cerebros de insectos susceptibles a manipulaciones genéticas e inspecciones fisiológicas.