Monitoring zoonotic and conservation-sensitive pathogens at the human-wildlife interface in the Peruvian Amazon

Abstract

L’augment global de malalties infeccioses emergents està lligat a la intensificació de les activitats humanes que incrementen el contacte entre persones, animals domèstics i salvatges, facilitant la transmissió de patògens. Factors influenciats per l’activitat humana, com la pèrdua de biodiversitat i la caça augmenten el risc de brots epidèmics, especialment a regions amb una alta biodiversitat. A l’Amazònia nord del Perú, la carn de caça, en particular la del pecarí de llavis blancs, representa un recurs essencial per a les comunitats rurals. No obstant això, el declivi poblacional d’aquesta espècie ha obligat a les comunitats a buscar preses alternatives. Aquestes dinàmiques requereixen un enfocament Una Sola Salut, integrant recerca ecològica, epidemiològica i sociocultural per afrontar els riscos sanitaris. Aquesta tesi va tenir com a objectiu millorar el coneixement sobre els riscos per a la salut humana i la fauna salvatge en una comunitat amazònica, mitjançant l’anàlisi de la circulació de patògens i la transmissió zoonòtica. A l’Estudi I, es van documentar, mitjançant una revisió quantitativa de la literatura, els patògens que afecten les poblacions de pecarís per avaluar les malalties infeccioses com a possibles amenaces per a la seva salut. Vam trobar que la informació sobre l’estat sanitari dels pecarís a l’Amazònia és limitada, geogràficament desigual i basada principalment en estudis transversals. Calen estratègies multidisciplinàries i tècniques participatives amb les comunitats locals per superar aquesta bretxa de coneixement i las dificultats al treballar en zones remotes. A l'Estudi II, es van identificar virus rellevants per a la salut dels suids —específicament, el virus de la pesta porcina clàssica i el virus de d’Aujeszky— que podrien contribuir al col·lapse poblacional, especialment en grups nombrosos de pecarís de llavis blancs, on una elevada densitat podria afavorir la transmissió de patògens. Seguidament, es va analitzar la presència de patògens zoonòtics. A l'Estudi III es va trobar una alta seropositivitat a T. gondii en humans (83,3% IgG, 6,1% IgM), mamífers silvestres (30,45% en 17 espècies), animals peridomèstics (10%) i domèstics (94,1% en gossos, 100% en gats), cosa que indica cicles selvàtic i domèstic actius i reinfecció pel consum de carn i el contacte amb animals domèstics. A l'Estudi IV, es va detectar exposició al VHB i al VHE en el 9,1% i el 17,1% en humans, respectivament. L’exposició al VHB es va limitar a tres espècies de fauna salvatge, i no es va detectar VHE en cap d’elles. Atès el consum limitat de bestiar de ramaderia a la regió, cal investigar a fons les vies de transmissió d’aquests patògens a través de la carn de caça i l’aigua contaminada. A l'Estudi V es va analitzar el risc de transmissió d’E. vogeli, en relació amb la caça de subsistència i la gestió de fauna en comunitats amazòniques. La manipulació de carn de caça i l’alimentació de gossos amb òrgans infectats es van identificar com a factors clau. Per tant, les estratègies preventives centrades en la manipulació de fauna salvatge i el control sanitari dels animals domèstics són fonamentals per reduir el risc d’infecció per E. vogeli i altres zoonosis associades al consum de carn de caça. L’exposició dels pecarís a virus que afecten la salut porcina suggereix que les malalties podrien contribuir a la desaparició recurrent del pecarí de llavis blancs. La detecció de patògens en espècies salvatges reflecteix la complexitat dels cicles de transmissió influenciats per l’activitat humana i indica que el consum de preses alternatives podria tenir conseqüències per a la seguretat alimentària. Aquests resultats subratllen la necessitat de sistemes de vigilància sanitària adaptats culturalment als contextos dels boscos tropicals, així com la importància de fer-ne un seguiment continuat en aquestes regions remotes.

El aumento global de enfermedades infecciosas emergentes está estrechamente relacionado con la intensificación de las actividades humanas, que incrementan el contacto entre personas, animales domésticos y silvestres, facilitando la transmisión de patógenos. Factores influenciados por la actividad humana como la pérdida de biodiversidad y la caza de subsistencia elevan el riesgo de brotes epidemiológicos, especialmente en regiones biodiversas como la Amazonía. En la Amazonía norte peruana, la carne silvestre, en particular la del pecarí de labios blancos, representa un recurso esencial para comunidades rurales. Sin embargo, el declive poblacional de esta especie ha obligado a las comunidades a buscar presas alternativas. Estas dinámicas requieren un enfoque transdisciplinario de Una Sola Salud, combinando investigación ecológica, epidemiológica y sociocultural para abordar los riesgos sanitarios. Esta tesis buscó ampliar el conocimiento sobre los riesgos para la salud humana y fauna silvestre en una comunidad amazónica mediante el análisis de la circulación de patógenos. En el Estudio I se documentaron patógenos que circulan en pecaríes mediante una revisión cuantitativa de la literatura para evaluar enfermedades infecciosas como posibles amenazas para la salud de esta especie. Encontramos que la información sobre el estado sanitario de pecaríes en la Amazonía es limitada, geográficamente desigual y basada principalmente en estudios transversales. Se necesitan estrategias multidisciplinarias y técnicas de muestreo participativo en las comunidades locales para superar esta brecha de conocimiento y los desafíos de trabajo en zonas remotas. En el Estudio II, se identificaron virus relevantes para la salud de los suidos —específicamente, el virus de la peste porcina clásica y el virus de la enfermedad de Aujeszky— que podrían contribuir al colapso poblacional, especialmente en grandes grupos de pecaríes de labios blancos, donde la sobreabundancia facilitaría la transmisión de patógenos.

A continuación, se evaluó la prevalencia de patógenos zoonóticos. En el Capítulo III se reportó una alta seropositividad a T. gondii en humanos (83.3% IgG, 6.1% IgM), mamíferos silvestres (30.45% en 17 especies), roedores peridomésticos (10%) y animales domésticos (94.1% en perros, 100% en gatos), lo que indica ciclos silvestres y domésticos activos, con reinfección por consumo de carne y contacto con animales domésticos. En el Estudio IV, se encontró exposición al VHB y al VHE en el 9.1% y el 17.1% en humanos, respectivamente. La exposición de la fauna silvestre al VHB se limitó a tres especies y no se detectó VHE en animales silvestres. Debido al consumo limitado de ganado doméstico en la región, resulta necesario investigar a profundidad las vías de transmisión de estos patógenos a través del consumo de carne silvestre y agua contaminada. En el Estudio V se analizó el riesgo de transmisión de E. vogeli, centrándose en la caza de subsistencia y prácticas de manejo de fauna en comunidades amazónicas. La manipulación de carne silvestre y alimentación de perros con órganos infectados se identificaron como principales factores de riesgo. Por tanto, estrategias preventivas enfocadas en el manejo de fauna silvestre y control sanitario de animales domésticos son fundamentales para reducir el riesgo de infección por E. vogeli y otras zoonosis asociadas al consumo de carne silvestre. En conjunto, la evidencia de exposición de pecaríes a virus que afectan la salud porcina sugiere que las enfermedades podrían contribuir a la desaparición recurrente del pecarí de labios blancos. La detección de patógenos en especies silvestres refleja la complejidad de ciclos de transmisión influenciados por la actividad humana y apunta a que el consumo de presas alternatives podría tener consecuencias para la seguridad alimentaria. Estos hallazgos enfatizan la necesidad de sistemas de vigilancia sanitaria que sean culturalmente adecuados para los contextos de los bosques tropicales, así como la importancia del monitoreo continuo en regiones remotas.

The global rise of emerging infectious diseases (EIDs) is closely tied to intensified human activities that increase contact between people, domestic animals, and wildlife, creating conditions that facilitate pathogen transmission. Human-driven changes such as biodiversity loss and subsistence hunting elevate the risk of EIDs outbreaks, particularly in biodiverse areas like the Amazon region. In the Northern Peruvian Amazon, wild meat—especially from ungulates like the white-lipped peccary (WLP)—is a vital resource for traditional rural communities. However, repeated disappearances of WLP populations have forced communities to seek alternative prey. These dynamics call for a transdisciplinary One Health approach that integrates ecological, epidemiological, and sociocultural research to address disease risks in complex social-ecological systems. The main objective of the present thesis was to improve the knowledge of health risks affecting both humans and wildlife in an Amazonian community by exploring pathogen circulation and zoonotic transmission. In Study I, pathogens circulating among peccary populations were documented through a quantitative literature review to enhance understanding of the infectious diseases affecting this key species and to assess potential health threats. We found that information on the health status of peccaries in the Amazon is limited, geographically uneven, and primarily based on cross-sectional studies. Multidisciplinary strategies that incorporate local populations and participatory sampling techniques are necessary to bridge this knowledge gap and overcome the practical challenges of working in remote locations. In Study II, viruses relevant to suiform health were identified—specifically classical swine fever virus and Aujeszky’s disease virus—which may contribute to population collapse, particularly in large WLP groups where overabundance can facilitate pathogen transmission. Following this, we assessed the prevalence of key zoonotic pathogens. Study III reported high Toxoplasma gondii seropositivity across humans (83.3% IgG, 6.1% IgM), wild mammals (30.45% across 17 species), peri-domestic rodents (10%), and domestic animals (94.1% in dogs, 100% in cats), indicating active sylvatic and domestic cycles and continuous reinfection through the consumption of raw viscera and contact with cats and dogs in households. In Study IV, HBV and HEV exposure was found in 9.1% and 17.1% of human samples, respectively. Wildlife exposure to HBV was limited to three species and no HEV was detected in wildlife or domestic animals. Given that domestic livestock is rarely consumed in the area, there is a clear need for further investigation into transmission pathways, especially through ingestion of wild meat and contaminated water. Finally, Study V explored the transmission risk of Echinococcus vogeli by examining subsistence hunting and wildlife management practices in Amazonian communities. Human behaviors, such as handling wild meat and feeding infected organs to dogs, were identified as key factors in transmission. Preventive strategies focused on safe wildlife handling and improved sanitation of domestic animals are essential to reduce the risk of E. vogeli infection and other zoonoses linked to the wild meat chain. Taken together, the evidence that peccaries in the Amazon are exposed to viruses affecting swine health suggests that diseases may be a contributing factor in the recurring disappearance of WLP. The detection of pathogens across a wide range of wild, peri-domestic, and domestic animal species reflects the complexity of transmission cycles shaped by human activity and suggests that shifts in prey species may have serious implications for food security and local livelihoods. These findings underscore the urgent need for health surveillance systems in tropical forests that are both practical and culturally appropriate, as well as the importance of sustained monitoring in these remote regions.